Behavioral and neural principles governing the coordination between decision-making and action in humans and non-human primates
Principes comportementaux et neuronaux régissant la coordination entre la prise de décision et l’action chez l’humain et le primate non-humain
Résumé
On a daily basis, individuals are called upon to make multiple decisions and act
accordingly. These are essential functions that allow us to interact continuously with
the environment around us. Although decision and action have long been considered
as serial and independent processes, it is now recognized that they are closely linked
during goal-directed behaviors and must be studied in an integrated manner. Despite
this observation, the principles governing their interactions and the neural bases
underlying them are still poorly understood. Indeed, current knowledge comes from
numerous research laboratories, each using various experimental paradigms and a
wide variety of behavioral tasks applied to different study models.
The objective of this thesis is to propose a description of the behavioral and neuronal
principles governing the coordination between decision-making and action, taking into
account these issues and testing their generalization. To do this, we adopted a
comparative approach by studying two primate species (the macaque monkey and the
healthy human) performing the same decision-making tasks between actions and we
also studied two distinct decisional contexts (perceptual vs. value-based). We tried to
understand how individuals determine (and coordinate) their decision durations and
the vigor of their action that expresses them. We also performed single-unit
electrophysiological recordings in different regions of the sensorimotor cortex - basal
ganglia network, including the dorsal premotor cortex, the dorsal striatum and the
external and internal globus pallidus, thus allowing us to describe their contribution in
the implementation of these principles in the macaque monkey and thus be able to
infer the neuronal principles in healthy humans.
The results show two different decision-action coordination mechanisms, namely co
regulation, where the two processes are controlled in the same direction, and
compensation, characterized by opposite adjustments of the processes. We examined
these mechanisms at different scales, including at the trial level, blocks of trials, as well
as between sessions in monkeys and between individuals in humans. The choice of
different coordination modes seems to respond to principles of economic optimization
of behavior, and in particular the desire of individuals to limit the temporal devaluation
of reward.
Finally, we showed that the sensorimotor cortex - basal ganglia loop plays a key role
in the coordination of decision and action by combining and processing important
parameters, including reward contingencies and motor costs.
Au quotidien, les individus sont amenés à prendre de multiples décisions et à agir en
conséquence. Il s'agit de fonctions essentielles permettant d'interagir de manière
continue avec l'environnement qui nous entoure. Bien que la décision et l'action aient
longtemps été considérées comme des processus sériels et indépendants, il est
maintenant reconnu qu'elles sont étroitement liées lors de comportements dirigés vers
un but et qu’elles doivent être étudiées de manière intégrée. Malgré ce constat, les
principes régissant leurs interactions et les bases neuronales qui les sous-tendent
restent encore mal compris. En effet, les connaissances actuelles sont issues de
nombreux laboratoires de recherche, chacun utilisant divers paradigmes
expérimentaux et une grande variété de tâches comportementales appliquées à
différents modèles d'étude.
L’objectif de cette thèse est de proposer une description des principes
comportementaux et neuronaux régissant la coordination entre la prise de décision et
l'action en tenant compte de ces problématiques et de tester leur généralisation. Pour
ce faire, nous avons adopté une approche comparative en étudiant deux espèces de
primates (le singe macaque et l'humain sain) réalisant les mêmes tâches de prise de
décision entre actions et nous avons également étudié deux contextes décisionnels
distincts (perceptuel versus basé sur la valeur). Nous avons essayé de comprendre
comment les individus déterminent (et coordonnent) leurs durées de décision et la
vigueur de leur action qui les expriment. Nous avons également effectué des
enregistrements électrophysiologiques unitaires dans différentes régions du réseau
cortex sensorimoteur - ganglions de la base, notamment le cortex prémoteur dorsal,
le striatum dorsal et le globus pallidus externe et interne, nous permettant ainsi de
décrire leur contribution dans l'implémentation de ces principes chez le singe macaque
et ainsi pouvoir inférer les principes neuronaux chez l’humain sain.
Les résultats montrent deux différents mécanismes de coordination décision - action
que sont la co-régulation, où les deux processus sont contrôlés dans le même sens,
et la compensation, caractérisée par des ajustements opposés des processus. Nous
avons examiné ces mécanismes à différentes échelles, notamment à l'échelle des
essais, des blocs d’essais, ainsi qu'entre les sessions chez les singes et entre les
individus chez les humains. Le choix des différents modes de coordination semble
répondre à des principes d'optimisation économique du comportement, et notamment
la volonté des individus de limiter la dévaluation temporelle de la récompense.
Enfin, nous avons montré que la boucle cortex sensorimoteur - ganglions de la base
joue un rôle clé dans la coordination de la décision et de l’action en combinant et en
traitant des paramètres importants, notamment les contingences de récompense et
les coûts moteurs.
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